自然界约95%植物光合产物从源到库运输是以蔗糖为主，20世纪60-80年代发现葫芦科等作物（约5%）是棉籽糖系列寡糖（RFOs）作为韧皮部运输的主要糖分。RFOs运输型植物库器官如何利用RFOs的分子机制是一个古老的科学问题，但至今尚不十分清楚。2021年2月12日，北京市农林科学院蔬菜中心许勇研究团队在植物学国际知名期刊The Plant Cell在线发表“Evolutionary gain of oligosaccharide hydrolysis forbid sugar transport enhanced carbohydrate partitioning in sweet watermelon fruits”论文（Ren et al., 2021），解析了西瓜果实分解RFOs并转运到果肉细胞贮存的进化和分子机制，作为本期的热点论文给与重点评述推荐，评述论文题目：“人工变甜——西瓜碳水化合物调运的驯化”，评价该论文“系统性揭示了西瓜驯化过程中果实碳水化合物分配和转运机制，为西瓜含糖量遗传改良提供了理论与技术指导”。

前人和本实验室已有的研究结果表明：RFOs运输到果实后水解和以蔗糖、果糖和葡萄糖形式储存须经历四个关键的环节。1）在西瓜果实韧皮部水解RFOs为蔗糖；2）蔗糖从果实韧皮部的卸载到细胞间隙；3）细胞间隙的糖分被糖转运蛋白吸收到果肉细胞内；4）果肉细胞中糖分运输到液泡存储。2018年许勇团队在Plant Physiology发表 “A tonoplast sugar transporter underlies a sugar accumulation QTL in watermelon” (Ren et al., 2018)的论文，解析了液泡膜糖转运蛋白TST2（Tonoplast Sugar Transporter）向液泡转运和积累糖分的分子机制。2020年该团队进而在New Phytologist发表 “Localization shift of a sugar transporter contributes to phloem unloading in sweet watermelons”论文(Ren et al., 2020)，发现新型糖转运蛋白ClVST1通过N端45个氨基酸的差异改变膜定位调节果实韧皮部蔗糖卸载。结合今年春节农历新年初一在The Plant Cell在线发表的本论文（Ren et al., 2021），该团队已全面系统解析了西瓜果实“甜蜜”基因4个重要节点进化的分子机制。

研究团队巧妙地设计了野生和栽培西瓜幼嫩果实交互嫁接实验，首次发现RFOs运输型植物西瓜果实是水解RFOs的主要器官，且野生西瓜果实由于水解RFOs能力弱，导致RFOs“滞留”，通过人类选择驯化，栽培西瓜果实水解RFOs的能力大大强于野生西瓜。进一步采用全基因组关联分析、转基因和生化实验等，证实果实维管束表达的碱性α-半乳糖甘酶ClAGA2是快速水解果实库端RFOs的关键酶（图1），转录因子ClNF-YC2调控其表达。α-半乳糖甘酶ClAGA2基因启动子区间SNPs -159 (C-T)和-170 (C-T) 位点与棉子糖含量高度关联，这2个SNP位于转录因子ClNF-YC2识别位点，导致野生西瓜中ClNF-YC2不能通过结合ClAGA2启动子来激活ClAGA2表达。下一步通过韧皮部蔗糖转运蛋白ClVST1将蔗糖卸载到细胞间隙(Ren et al., 2020)。ClSWEET3将糖分跨果肉细胞质膜转运到细胞内，为液泡膜表达的糖转运蛋白ClTST2提供原料，最终ClTST2将糖分转运并储存到液泡中(Ren et al., 2018)。

进一步研究西瓜的驯化发现：西瓜野生祖先种的果实小、不能积累糖分，只有少量光合产物被分配到果实；半野生西瓜经过驯化后果实较大、含糖量得到提升，相对于祖先种野生西瓜，能更多积累光合产物。该团队发现ClAGA2是西瓜野生祖先种驯化到半野生西瓜过程中受到驯化选择的关键基因，三个糖转运蛋白ClVST1、ClSWEET3和ClTST2则是半野生驯化到栽培西瓜过程中受到选择的关键基因，且ClVST1和ClTST2均位于含糖量主效QTLs区域（Ren et al.,2014）。上述结果表明：ClAGA2、ClVST1、ClSWEET3和ClTST2四个关键节点基因呈现分步进化与驯化的特征，在野生、半野生和栽培材料之间均存在关键的变异位点。研究团队利用这些变异位点，建立了高效转育高糖高品质的分子标记辅助育种技术体系（专利号或申请号：ZL201610055412.4，201911021073.8，202010945909.X）。结合常规育种技术，该团队利用野生西瓜资源中的硬脆果肉和抗病资源，已培育 “京美”系列西瓜品种，既保持栽培西瓜果实糖含量高的优良品质，又从野生材料引入了抗病、硬脆果肉、抗裂耐储运等优异基因（图2）。“京美”系列西瓜品种已在东北、黄淮海到云南大面积种植推广，并在缅甸等东南亚国家生产跨国境长途运输到国内消费，累计推广面积超过400万亩，推动了我国西瓜新一轮品种更新。因此，对西瓜果实“甜蜜”基因进化的分子机制的解析，不仅在理论上阐明了RFOs运输型植物果实碳水化合物分配与转运的分子机制，也为野生西瓜资源的高效利用与高品质西瓜选育提供了分子辅助选择的工具，这一系列研究是基础研究成果成功应用于育种实践、带动产业变革的经典案例。

该论文第一作者为北京市农林科学院蔬菜中心任毅副研究员，通讯作者为许勇研究员和任毅副研究员。合作单位还包括中国农业大学张小兰教授团队、德国马普研究所Alisdair R. Fernie教授团队和美国加州大学伯克利分校劳伦斯国家实验室Henrik V. Scheller教授团队。本项目由国家重点研发计划、国家自然基金委、北京市自然科学基金和北京市农林科学院海培计划等项目的资助。